Le site est habité dès l’époque romaine, mais les premières mentions historiques se situent entre 968 et 1148. Les documents révèlent l’existence d’une petite bourgade, avec une église paroissiale dédiée à saint Germain et, après 1233, avec une chapelle située sur la colline sud, à l’emplacement de l’actuelle église Saint-Pierre. Après le passage de la ville de Bâle à la Réforme protestante (1528), Porrentruy devint le siège des princes-évêques de Bâle. Le 28 avril 1792, la ville fut prise par les troupes françaises. Porrentruy devint le chef-lieu du département français du Mont-Terrible en 1793. En 1815, à la suite de la défaite de Napoléon Ier, le Congrès de Vienne décide du rattachement à la Confédération suisse des territoires précédemment annexés par la France.

Les habitants de la commune sont surnommés les « Poussayes », les sangliers